Отдел по связям с Конгрессом (Congressional Affairs). Как нетрудно догадаться, отвечает за контакты ЦРУ с американскими законодателями.

Отдел по связям с общественностью (Public Affairs). Отвечает за работу со средствами массовой информации, политиками и широкой публикой. Состоит из двух подразделений: по работе со средствами массовой информации и по связям с общественностью.

Отделение по работе со СМИ отвечает за то, чтобы донести до американского населения «точную информацию о ЦРУ, его миссии и вкладе сотрудников Управления в обеспечение национальной безопасности». Другими словами, его задачей является создание благоприятного имиджа ЦРУ в американских масс-медиа. Для этого сотрудники отделения ежедневно работают с журналистами, готовят и распространяют пресс-релизы и другие подобные материалы. Ведение сайта ЦРУ в Интернете также входит в их функции.

Кроме того, отделение занимается анализом публикаций и публичных высказываний о ЦРУ в американских и иностранных СМИ, докладывая о результатах директору ЦРУ и другим руководителям Управления. При этом особое внимание уделяется тем публикациям, которые могут поставить под угрозу разоблачения агентов ЦРУ.

Сотрудники отделения по связям с общественностью занимаются тем, что отвечают на приходящие в Управление письма, факсы, телефонные звонки, читают лекции о ЦРУ и его роли в Разведывательном сообществе в колледжах, университетах, других учреждениях и организациях и т.п.

Генеральный инспектор. Назначается президентом и утверждается Сенатом. Подчинен непосредственно директору и первому заместителю директора ЦРУ. Возглавляет отдел генерального инспектора, который занимается проведением дисциплинарных проверок и служебных расследований деятельности подразделений ЦРУ. Отдел генерального инспектора имеет собственный бюджет и автономный (в рамках ЦРУ) кадровый аппарат. С апреля 2002 г. по март 2009 г. должность генерального инспектора ЦРУ занимал Джон Л. Хелджерсон (John L. Helgerson). В настоящее время этот пост вакантен.

Помощник директора по военным делам (Associate Director for Military Affairs).

Руководитель финансовой службы (Chief Financial Officer). Контролирует всю финансовую деятельность ЦРУ.

Руководитель информационной службы (Chief Information Officer).

Начальник отдела кадров (Chief of Human Resources).

Оперативный центр (Operations Center). Круглосуточно анализирует поступающую информацию с целью выявления признаков назревания кризисных ситуаций, угрожающих национальной безопасности США и немедленного информирования об этом руководства ЦРУ.

Отдел стратегического управления (Strategy Management).

Отдел разработки планов и программ разнообразия (Diversity Plans and Programs). Проводит в жизнь господствующую сегодня на Западе идеологию политкорректности, толерантности и мультикультуральности, создавая условия для приема на службу и продвижения представителей национальных и прочих меньшинств.

Отдел обеспечения равных служебных возможностей (Equal Employment Opportunity). Его функции во многом совпадают с функциями предыдущего отдела (в большинстве других спецслужб США эти две структуры объединены). Следит за тем, чтобы сотрудники ЦРУ не подвергались какой-либо дискриминации.

Отдел политической и корпоративной координации (Policy and Corporate Coordination).

Отдел взаимоотношений с иностранными разведками (Foreign Intelligence Relationships).

Центр открытых источников национальной разведки (DNI Open Source Center).

Штаб-квартира ЦРУ находится в расположенном недалеко от Вашингтона небольшом городе Лэнгли, штат Вирджиния. 20 октября 1998 г. указом президента Клинтона ей было присвоено наименование «Центр разведки имени Джорджа Буша». 26 апреля 1999 г. по этому поводу состоялась торжественная церемония, на которой присутствовали сотрудники ЦРУ, высшие официальные лица американской администрации, бывшие директора и заместители директоров ЦРУ, а также сам виновник торжества – бывший президент США Джордж Буш-старший вместе с женой Барбарой, членами семьи и друзьями.